L’ASPTT Nantes est fondée en 1943 par Constant Pasquier, dans le contexte du développement des activités sportives proposées aux agents des Postes, Télégraphes et Téléphones. La section football figure parmi les premières disciplines créées au sein de l’association, aux côtés notamment du basket-ball et de la natation. Après plusieurs années passées sur les terrains de l’Orvasserie à Saint-Herblain, le football de l’ASPTT Nantes s’installe progressivement au complexe sportif de la Bergerie. Pendant plusieurs décennies, le club évolue principalement dans les championnats régionaux et joue un rôle important dans la formation de jeunes footballeurs nantais.
Le principal essor sportif de l’ASPTT Nantes intervient à la fin des années 1970. En 1979, le club remporte le championnat de Division d’Honneur Atlantique, ce qui lui permet d'accéder pour la première fois à la Division 4, alors quatrième niveau de la hiérarchie du football français. L’expérience nationale est plutôt honorable lors de la saison 1979-1980, avec une huitième place dans son groupe. La saison suivante est toutefois plus difficile et se conclut par une 14e place synonyme de relégation. L’ASPTT Nantes reste néanmoins l’une des équipes importantes du football amateur nantais et remporte notamment la Coupe de l’Atlantique en 1982.
Après plusieurs saisons au niveau régional, l’ASPTT Nantes retrouve la Division 4 en 1987, après avoir remporté une nouvelle fois le championnat de Division d’Honneur Atlantique. Cette deuxième expérience nationale ne dure cependant qu’une saison : l’équipe termine à la 12e place de son groupe en 1987-1988 et redescend en Division d’Honneur. Au total, le club aura disputé trois saisons en Division 4, en 1979-1980, 1980-1981 et 1987-1988. Cette période constitue l’apogée sportive de l’ASPTT Nantes, qui s’affirme alors comme une formation régionale capable de rivaliser au niveau national amateur.
Au-delà de ses résultats sportifs, l’ASPTT Nantes joue également un rôle reconnu dans la formation des footballeurs. Plusieurs joueurs ayant effectué leurs premiers pas au club poursuivent ensuite une carrière professionnelle, parmi lesquels Laurent Viaud, Benoît Cauet, Nicolas Gillet et Guy-Roland Ndy Assembe. Après près de soixante-dix ans d’existence, la section football connaît toutefois des difficultés liées à la baisse du nombre de licenciés, au manque de dirigeants et à la raréfaction des partenaires. Elle est mise en sommeil en juin 2012, avant de reprendre son activité en septembre 2014 avec deux équipes seniors et une école de football. Cette relance reste de courte durée puisque la section est à nouveau mise en sommeil en 2016. L’ASPTT Nantes omnisports poursuit néanmoins ses activités dans de nombreuses disciplines et conserve une section de football entreprise, tandis que l’histoire de son équipe de football reste marquée par ses passages en Division 4 et son importante contribution à la formation de joueurs nantais.